Pierwsi osadnicy przybyli zimą 1836 roku z hrabstwa Harris w stanie Georgia. Przywódcą tych osadników był sędzia John J. Harper. Chcieli oni zbudować miasto, które byłoby religijnym i edukacyjnym centrum dla tego obszaru.
Pierwsza oficjalna wzmianka o Auburn pojawiła się 2 lutego 1839 roku. W tym czasie obejmowało obszar 2 mil kwadratowych (5,2 km kwadratowych). W tym czasie wybudowano już kościoły metodystów i baptystów oraz szkołę. W połowie lat czterdziestych XIX wieku oprócz szkoły podstawowej założono różne akademie dla chłopców i dziewcząt. W 1858 roku, z około 1000 wolnych mieszkańców Auburn, około 500 było uczniami.
W 1856 r. ustawodawca stanowy zezwolił na budowę kolegium metodystycznego, East Alabama Male College w Auburn. Kolegium to, obecnie Auburn University, otworzyło swoje podwoje w 1859 roku. Oferował on klasyczną i liberalną edukację.
Po wybuchu wojny secesyjnej w 1861 roku, Auburn szybko opustoszało. Zamknięto wszystkie szkoły i większość firm. W Auburn znajdował się szpital dla teksańskich żołnierzy Konfederacji.
Po wojnie secesyjnej Auburn pogrążył się w długiej depresji. Szkoły publiczne nie zostały ponownie otwarte aż do połowy lat 70-tych XIX wieku. Większość firm pozostała zamknięta. Seria pożarów w latach 60-tych i 70-tych XIX wieku spaliła śródmieście. East Alabama Male College został przekazany państwu w 1872 roku.
W 1892 roku college stał się pierwszą czteroletnią uczelnią w Alabamie, w której mogły studiować kobiety. To, w połączeniu z nowymi firmami finansującymi, pozwoliło miastu ponownie zacząć się rozwijać. Do 1910 roku populacja Auburn powróciła do poziomu sprzed wojny. Mistrzostwa Konferencji SIAA wygrane przez drużynę futbolową Auburn College przyniosły Auburn uwagę i wsparcie. Pomogło to napełnić miejską kasę.
Pieniądze zaczęły ponownie napływać do Auburn wraz z przystąpieniem Ameryki do II wojny światowej. Kampus Auburn został przekształcony w poligon szkoleniowy dla specjalistów technicznych w siłach zbrojnych. Po wojnie, Auburn zostało zalane przez żołnierzy powracających do szkoły na podstawie G.I. Bill.
Z powodu tego wzrostu liczby studentów, Auburn rozpoczął okres wzrostu, który trwał przez lata 50. i 60. Auburn rozrastało się poza pierwotne granice miasta. Auburn rozrosło się do powierzchni prawie 24 mil kwadratowych (62 kilometrów kwadratowych). W 1957 roku rozpoczęła się budowa autostrady Interstate 85. Połączyła ona Auburn z głównymi miastami stanu. Umożliwiło to Uniwersytetowi Auburn zaplanowanie większej liczby domowych meczów piłki nożnej w Auburn. Spowodowało to również rozwój sektora turystycznego w Auburn.
W latach 70-tych wzrost nieco zwolnił. Seria cięć budżetowych pokazała, że ekonomiczna koncentracja Auburn na Uniwersytecie Auburn stawia miasto w złym położeniu.
Seria raportów z lat 80-tych i 90-tych sprawiła, że system szkół publicznych w Auburn znalazł się w czołówce najlepszych w stanie. W latach 1980-2003 populacja Auburn wzrosła o 65%. Gospodarka Auburn rozwinęła się o 220%. Wraz z rozwojem pojawiły się problemy związane z rozrostem miast. Stało się to główną kwestią polityczną w Auburn na przełomie XXI wieku.