Ipswich Town F.C. został założony jako drużyna amatorska w 1878 roku i nosił nazwę "Ipswich A.F.C.". Klub rozgrywał wiele meczów w lokalnym regionie i wygrał kilka konkursów pucharowych. W 1936 roku stał się profesjonalnym klubem i dołączył do ligi zwanej "Southern League", którą wygrał w swoim pierwszym sezonie. W 1938 roku zostali wybrani do The Football League i grali w "Division Three (South)" do końca sezonu 1954, kiedy to awansowali do "Division Two".
W 1961 roku Ipswich Town wygrało swoją dywizję i awansowało do najwyższej klasy rozgrywkowej w Anglii, "Division One". Klub wygrał tę dywizję w następnym sezonie. To pozwoliło im zagrać w europejskich rozgrywkach piłkarskich, Pucharze Europy w następnym sezonie. Dwa lata później zostali odesłani z powrotem do "Division Two", gdzie pozostali przez cztery lata, zanim ponownie awansowali do "Division One" w 1968 roku. Wkrótce potem menedżerem klubu został Bobby Robson, który poprowadził go do sukcesów zarówno w angielskiej, jak i europejskiej piłce. W 1978 roku Ipswich wygrało FA Cup na stadionie Wembley, pokonując Arsenal F.C. 1-0. Kolejny sukces przyszedł w 1981 roku, kiedy to Ipswich pokonało holenderski zespół AZ Alkmaar.
Bobby Robson został poproszony o objęcie stanowiska selekcjonera reprezentacji Anglii w 1982 roku, więc opuścił klub. Ipswich nie radziło sobie dobrze w kolejnych sezonach i zostało zdegradowane do "Division Two" w 1986 roku. Pozostali tu aż do 1993 roku, kiedy to wygrali dywizję i awansowali do nowej angielskiej Premier League. Potem nastąpiły dwa słabe sezony, w tym porażka 9-0 z Manchesterem United, która do dziś jest największą porażką w historii Premier League. W 1995 roku Ipswich ponownie spadło z ligi i pozostało w drugiej lidze angielskiego futbolu aż do awansu w 2000 roku po pokonaniu Barnsley w play-offach na Wembley 4-2.
W swoim pierwszym sezonie w Premier League, Ipswich zajęło piąte miejsce, co oznaczało, że zakwalifikowało się do gry w Pucharze UEFA w następnym sezonie. Chociaż klub grał dobrze w europejskich rozgrywkach, w Premier League był słaby. Zajęli najniższe miejsce i zostali zdegradowani do Division One, obecnie nazywanej Football League Championship. Ipswich zostało zdegradowane do League 1 po sezonie 18/19, kończąc na najniższym stopniu rozgrywek.