Początki kariery i przeprowadzka do Los Angeles
Dunham zaczął występować dla publiczności jako nastolatek, w różnych miejscach, takich jak szkoła, kościół i podczas swojej pracy w Six Flags. Do czasów gimnazjum zaczął występować na bankietach, w których uczestniczyły miejscowe gwiazdy, takie jak rozgrywający Dallas Cowboys Roger Staubach, rozwijając swój styl lampoonowania tych, dla których występował, używając kukiełek do mówienia rzeczy zbyt ryzykownych, by powiedzieć je bez nich. Telewizyjny debiut Dunhama nastąpił w 1976 roku, kiedy to wciąż przygotowujący się do występu artysta przykuł uwagę reporterów z Dallas, takich jak Bill O'Reilly, który przeprowadził wywiad z Dunham w lokalnej gazecie. Podczas nauki w liceum Dunham robiła później reklamy dla dilerów Datsun w Dallas i Tyler. Podczas szkolnego pokazu talentów miał do czynienia z hecklerem i zjednał sobie resztę publiczności. W tym okresie tak bardzo związał się ze swoim kunsztem, że wraz z jednym ze swoich manekinów "kowrotechnicznych" stworzył kolumnę w szkolnej gazetce i pozował ze swoimi manekinami do roczników jako niedrogi sposób na zdobycie profesjonalnych zdjęć swojego czynu w celach promocyjnych. W 1980 r., po ukończeniu szkoły średniej, Dunham postawił sobie za cel karierę, aby w ciągu dziesięciu lat wystąpić w The Tonight Show z Johnnym Carsonem, który był postrzegany jako "święty graal" dla komików.
W tym roku Dunham zaczęła uczęszczać do Baylor University, mając nadzieję na ukończenie studiów z zakresu komunikacji, występując w kampusie. W weekendy latał również po kraju, robiąc do 100 prywatnych pokazów rocznie, zabawiając klientów korporacyjnych, takich jak General Electric, z którego CEO, Jack Welch, kpił podczas swojej rutyny. W młodszym roku studiów (1983-1984) Dunham zarabiał 70.000 dolarów rocznie, a w miarę rozpowszechniania się jego występu, wylądował w miejscach, w których otwierał Bob Hope i George Burns, choć nadal postrzegał swój występ jako surowy, ponieważ nie miał żadnej wiedzy na temat komedii standup poza albumami Billa Cosby'ego. Przerwa w jego twórczości nastąpiła w 1985 roku, kiedy to został poproszony o udział w Broadway'owym show Sugar Babies z Mickey'em Rooney'em i Ann Miller, który zastąpił odchodzący akt odmianowy. Dla naiwnej i pobożnie wychowanej Dunham, Broadway był nowym światem wypełnionym pięknymi showgirls i chrupiącymi dyliżansami, a jego pierwszy smak egody przemysłu rozrywkowego pojawił się, gdy Rooney wezwał Dunham do swojej garderoby i powiedział mu, że jest tam tylko z jednego powodu: aby Rooney mógł zmienić swój kostium. Dunham wystąpił również na Targach Muzycznych Westbury na Long Island. Te wczesne doświadczenia, w których wykorzystywał takie postacie jak José Jalapeño na patyku, nauczyły go, jak ważna jest regionalna modyfikacja jego aktu, ponieważ żarty z jalapeño, które sprawdziły się w Teksasie, nie były tak dobrze przyjęte przez publiczność na Long Island.
Po ukończeniu studiów na Uniwersytecie Baylor w 1986 roku, kontynuował swoją działalność w klubach komediowych na południowym zachodzie z nowymi postaciami, takimi jak Peanut i Jose Jalapeño, ale zmagał się z poglądem, który relacjonują mu inni komicy, że nie jest prawdziwym komikiem, ponieważ opierał się na rekwizytach. Jego doświadczenie w Catch a Rising Star w Nowym Jorku posłużyło jako gorzkie potwierdzenie tego, gdzie brzuchomówcy stali w komediowym łańcuchu pokarmowym, ponieważ emcee w tym klubie dał Dunham trochę szacunku. Według Dunham, po tym jak przybył do klubu wieczorem i poinformował emcee, że jest brzuchomówcą, emcee zareagował drwiną, mówiąc Dunham, że dostanie późny przydział czasu, a po tym czasie przyszedł i minął, odkładał czas sceniczny Dunham aż do momentu, gdy Dunham opuściła klub. Pod koniec 1988 roku, Dunham poczuł, że jego kariera posunęła się tak daleko, jak to było możliwe w Teksasie, i przeniósł się do Los Angeles w Kalifornii, nigdy nie mając, jak to skomentował, "prawdziwej pracy", co bardzo zaniepokoiło jego rodziców, którzy zakładali, że przeniesie swój występ do lokalnych miejsc, takich jak grupy kościelne. Kiedy po raz pierwszy przybył do Los Angeles, komedia w jego akcie zbombardowała. Dunham przypisuje swoją słabo rozwiniętą komedię Dunhamowi, wyjaśniając, że podczas gdy osobowości bohaterów zostały wtedy rozwinięte, jego żarty nie były. Ponadto, świat komediowy nie był mile widziany przez brzuchomówców, a jego menadżer, Judi Brown-Marmel, nie używał słowa "brzuchomówca" przy wyszukiwaniu dla niego rezerwacji, decydując się przedstawić go jako duet komediowy. Po tym jak Dunham zaprzyjaźnił się z Mike'em Lacey'em, właścicielem The Comedy & Magic Club w Hermosa Beach, Lacey dał Dunhamowi stałe miejsce w klubie, gdzie Dunham wyostrzył swój akt, obserwując techniki takich komików jak Jerry Seinfeld i korzystając z rad kolegi Billa Engvalla, odchodząc od swoich materiałów G-Rated w kierunku bardziej obskurnych, dorosłych tematów.
The Tonight Show i nie tylko
Pod koniec 1988 roku, Dunham została poinformowana przez Jamesa McCawley'a, księgarza talentów do The Tonight Show z Johnny'm Carsonem, że Dunham otrzyma miejsce w programie. Choć 26-letnia Dunham była podekscytowana tym, że jej 10-letni cel przyjechał dwa lata wcześniej, McCawley później odwołał występ Dunham po tym, jak uczestniczyła wraz z Roseanne Barr w publicznym występie Dunham dzień przed planowanym nagraniem Tonight Show Dunham. McCawley poinformował Dunham w dniu planowanego nagrania, że pomylił się we wstępnej ocenie Dunham, która według niego nie była gotowa na The Tonight Show. Jego marzenia się skończyły, upokorzona Dunham nadal zacieśniała swój występ w klubach Los Angeles, wykonując ten sam sześciominutowy segment z Peanutem łącznie dziewięć razy dla McCawley'a w ciągu następnych kilku miesięcy. W końcu w Ice-House w Pasadenie w kwietniu 1990, po tym jak Dunham zrobiła ten sam segment, McCawley poinformował Dunham, że w końcu dostanie swój występ w Tonight Show. Dunham i Peanut pojawili się na Tonight Show z Johnny'm Carsonem 6 kwietnia 1990 roku, wraz z gośćmi Bobem Hope i B.B. Kingiem. Po jego udziale, został zaproszony do zasiadania na kanapie Johnny'ego Carsona, co było wyrazem aprobaty, jaką zyskało tylko trzech komików podczas ich pierwszego występu w The Tonight Show. Siedząc obok biurka Carsona, Dunham wyciągnęła Waltera, który powiedział pomocnikowi Carsona, Edowi McMahonowi: "Przestań wysyłać mi całą swoją cholerną pocztę." W tym czasie Dunham postrzegała swój występ w Tonight Show jako swoją wielką przerwę, ale była sfrustrowana początkową dezaprobatą rodziców dla używania przez Waltera słów "piekło" i "cholera" i przez kolejne dwanaście lat pracował w ukryciu, kontynuując swoją postawę w miejscach takich jak sieć The Improv i występując w małych rolach w telewizji. Jedną z nich był np. odcinek Ellen z 1996 roku, w którym wystąpił z Walterem. Dunham wystąpił także z Walterem w reklamie telewizyjnej dla Hertza. Dunham wystąpił w The Tonight Show w sumie cztery razy, jak również w podobnych miejscach telewizyjnych, takich jak Hot Country Nights, pojawiając się w jednym segmencie tego programu z piosenkarką Rebą McEntire. Ta ekspozycja sprawiła, że Dunham stał się dużą gwiazdą teatru, rzadkim osiągnięciem brzuchomówcy, ale do połowy lat 90. jego występy w telewizji uległy zmniejszeniu, a wraz z nimi jego widownia sceniczna.
Dunham przeprowadziła się z powrotem do klubów, ponad 200 występów rocznie. Aby utrzymać kontakt ze swoją bazą fanów, wykorzystywał karty z pytaniami, które wypełniała publiczność na jego występach, do zbudowania bazy danych, która była dostosowana do rozwijającej się sieci World Wide Web. Choć w 1998 roku został wybrany Najzabawniejszym Mężczyzną Standupem na American Comedy Awards, jego praca w klubie trzymała go z dala od żony i córek między dwoma a trzema tygodniami każdego miesiąca, co obciążało jego małżeństwo i utrudniało mu płacenie rachunków za powiększoną rodzinę. Do 2002 r. Dunham miał nadzieję na więcej pracy w telewizji, aby zwiększyć swoją widoczność i ułatwić mu pracę w klubie. Taka ekspozycja była nieuchwytna do czasu udanego występu na The Best Damn Sports Show Period, gdzie Dunham i Walter żartowali kosztem współtwórców Toma Arnolda, Michaela Irvina, Johna Salleya i Johna Kruka, wywołując z nich śmiech i dając Dunham bardzo potrzebną ekspozycję. W 2003 r. Dunham była liderem, który zastąpił Jimmy'ego Kimmela w niedzielę Fox NFL, ale gospodarze Howie Long i Terry Bradshaw nie byli skłonni do tego, by być inscenizowanym przez lalkę i, jak mówi Dunham, nie zapewnili Dunhamowi gościnnej atmosfery, ani nie pozwolili, by podczas jego występu usłyszał słowo na głos.
Znalezienie sławy: Pierwsza komedia Dunham's Central Specials
18 lipca 2003 roku Dunham pojawił się na Comedy Central Presents, jego pierwszy solowy występ na Comedy Central. Podczas półgodzinnego utworu pokazał José Jalapeño on a Stick, Waltera, wczesną wersję Melvina Superbohatera Guya i Peanuta, który Dunham zaczął sprzedawać w linii lalek. Pojawienie się było udane, ale Comedy Central oparła się dając Dunham więcej czasu antenowego, czując, że nie pasuje do nich. Do 2005 roku Dunham zdecydowała się zaryzykować sfinansowanie swojego własnego komediowego DVD, Jeffa Dunhama: Kłócąc się z Myself, które zostało nagrane w Santa Ana w Kalifornii. Menedżer Dunham, Judi Brown-Marmel, lobbował w sieci, aby ją wyemitować, wskazując na siłę przyciągania Dunham i zyski z merchandisingu oraz argumentując, że sieć potrzebuje bardziej zróżnicowanych treści. Zaskoczona wysokimi ocenami pierwszego filmu koncertowego Blue Collar Comics w tym samym roku, sieć zaczęła ponownie rozważać swoją markę. Pod koniec 2006 roku, Comedy Central wyemitował "Argument z samym sobą", przyciągając dwa miliony widzów, gdy był emitowany, i sprzedając dwa miliony płyt DVD.
W 2007 roku Dunham wystąpiła jako Niesamowity Ken z José Jalapeño na patyku w filmie fabularnym Larry the Cable Guy Delta Farce.
Jego druga specjalność, Jeff Dunham: Iskra szaleństwa, została nagrana w Warner Theater w Waszyngtonie w tym samym roku. Służyło to nie tylko ugruntowaniu sławy Dunhama, ale również przedstawieniu jego najbardziej kontrowersyjnej postaci, Achmeda Martwego Terrorysty, która stała się wirusową sensacją internetową. Klip Achmeda z Szaleństwa przyciągnął ponad 140 milionów odsłon na YouTube, czyniąc go dziewiątym najczęściej oglądanym klipem na tej stronie w październiku 2009 roku. Do 2008 roku postacie Dunhama przekroczyły bariery językowe, a jego specjalności dubbingowane dla publiczności w różnych krajach, takich jak Francja, oraz Dunham przyciągają prośby o występy w RPA, Australii, Norwegii, Danii, Chinach i na Bliskim Wschodzie. Specjał Jeffa Dunhama "Very Special Christmas Special" został nagrany w tym samym roku w Pabst Theater w Milwaukee w stanie Wisconsin i miał swoją premierę 16 listopada 2008 roku w Comedy Central, obejrzało go 6,6 miliona osób. Stał się on dostępny na DVD i Blu-ray 18 listopada 2008 roku. Premiera specjalności była najwyżej ocenianym programem telewizyjnym w historii Comedy Central.
We wrześniu 2008 roku kariera Dunhama osiągnęła nowy poziom, gdy zaczął występować na arenach wypełnionych dziesiątkami tysięcy ludzi. Dunham był nieco ostrożny w stosunku do tak dużych obiektów, ale zaadaptował się dostosowując czas swoich często szybkich wymian z marionetkami tak, aby publiczność najbardziej oddalona od sceny mogła mieć czas na reakcję.
Oprócz swoich komediowych specjałów, 4 listopada 2008 roku Dunham wydał swój pierwszy album muzyczny "Don't Come Home for Christmas". Zawiera on oryginalne utwory świąteczne, a także parodię "Jingle Bells" Achmeda zatytułowaną "Jingle Bombs". Wszystkie utwory, z wyjątkiem "Jingle Bombs", zostały napisane i towarzyszy im Brian Haner, który dołączył do akcji Dunham jako "Guitar Guy". Jego pierwszy występ na ekranie był w "Very Special Christmas Special" Jeffa Dunhama.
2009 - prezent
W marcu 2009 roku Dunham podpisała wieloplatformową umowę z Comedy Central. Obejmowała ona m.in. czwartą stację telewizyjną w 2010 roku, płyty DVD, partnerstwo w zakresie produktów konsumenckich, trasę po 60 miastach rozpoczynającą się we wrześniu 2010 roku oraz zamówienie na serial telewizyjny The Jeff Dunham Show, który miał swoją premierę 22 października 2009 roku. Pomimo tego, że był to najczęściej oglądany serial premierowy w historii Comedy Central, a średnia oglądalność była wyższa niż w przypadku innych programów w tej sieci, program został odwołany tylko po jednym sezonie, wśród słabych recenzji i wyższych kosztów produkcji niż w przypadku innych programów Comedy Central.
Dunham wystąpiła w gościnnej roli z Bubbą J w sictom 30 Rock NBC, grając brzuchomówcę Ricka Wayne'a i jego atrapę Pumpkin z Stone Mountain w Gruzji. W listopadzie 2009 roku Dunham wystąpiła również z Walterem w "Hart to Hart", odcinku serii Disney Channel Sonny With a Chance, jako dwóch ochroniarzy.
Dunham wystąpiła w 2010 roku w komedii Steve'a Carella/Paula Rudda, Kolacja dla Schmucków, jako Lewis, z nową lalką o imieniu Diane.
Jego czwarta specjalność, Jeff Dunham: Kontrolowany Chaos, premiera 25 września 2011 roku na Comedy Central.