Prolog
Trzy Norny, córki bogini ziemi Erdy, kręcą liną przeznaczenia. Ten sznur jest symbolem tego, co musi się wydarzyć na końcu. Po kolei opowiadają historię przeszłości, kręcąc się w trakcie śpiewu i przekazując linę następnej. Pierwszy Norn opowiada, jak Wotan poszedł napić się ze Studni Mądrości, za co stracił oko. Następnie wyciął włócznię z drzewa, które następnie umarło. Drugi Norn opowiada o tym, jak młody bohater złamał włócznię Wotana i jak bogowie zostali wysłani z Valhalli, aby ściąć Jesion Świata. Trzeci Norn opowiada, jak kłody z jesionu zostały ułożone wokół Valhalli w stosy, gotowe do pożaru, który spali wszystko. Nornowie mają wizje przyszłości. Lina pęka. Nornowie znikają w ziemi.
Brünnhilde i Siegfried wychodzą z jaskini przy skale, gdzie zostali pozostawieni na końcu trzeciej opery. Zygfryd musi odejść, by dokonać heroicznych czynów. Daje Brunhildzie pierścień jako dowód swojej miłości do niej. Ona daje mu swojego konia, który nazywa się Grane (wymawiaj: GRAH-ne). Siegfried podróżuje w dół rzeki Ren.
Akt pierwszy
Akt pierwszy rozgrywa się w Sali pałacu Gibichungów. Gunther jest wodzem Gibichungów. Jego przyrodni brat Hagen mówi mu, że wyglądałby na ważniejszego, gdyby się ożenił. Mówi również, że siostra Gunthera, Gutrune, powinna wyjść za mąż. Opowiada mu o Brunhildzie, która, jak myśli, wciąż śpi na skale otoczona ogniem, przez który nikt oprócz Sigurda nie będzie w stanie się przedostać. Mówi, że jeśli uda im się nakłonić Sigurda do poślubienia Gutrune, wtedy ona może przekonać go by poszedł i złapał Brunonhildę dla Gunthera. Mówi, że mogliby dać Zygfrydowi eliksir (specjalny napój), który sprawiłby, że zapomniałby, że kochał Brunonnę.
Słyszą na zewnątrz róg Zygfryda i wielki bohater przybywa. Zygfryd pyta Hagena, czy go zna. Oczywiście, Hagen wie. Sigurd ma przy sobie magiczny hełm tarn, który pozwala człowiekowi zmienić kształt lub stać się niewidzialnym. Sigurd jednak nie wie, co hełm może zrobić i Hagen musi mu to wyjaśnić. Gutrune pojawia się i oferuje Sigurdowi napój. Jest to eliksir, który sprawi, że zapomni on o każdej innej kobiecie. Pije za zdrowie Brunonny. Gdy tylko wypije, patrzy na Gutrunę i jest w niej zakochany. Zgadza się z nią ożenić, a także załatwić żonę dla Gunthera. Hagen opowiada mu o Brunhildzie na skale. Zygfryd zapomniał o niej. Zgadza się założyć hełm smolisty i przebrać się za Gunthera i pójść po Brunonhildę. Odchodzi, zostawiając Hagena pilnującego pałacu.
Kolejna scena rozgrywa się na szczycie skały Walkirii. Na latającym koniu przybywa jej siostra Waltraute. Mówi ona, że Wotan (ich ojciec, główny bóg) wrócił do Valhalli ze złamaną włócznią. Mówi, że kazał bogom układać kłody z Popiołu Świata na ogień, który spali wszystko. Wotan desperacko pragnie, by pierścień został oddany służebnicom reńskim (które w pierwszej operze były strażniczkami kamienia, z którego wykuto pierścień). Brunonhilda odmawia oddania jej pierścienia, który Zygfryd dał jej na znak ich miłości. Waltrauta znika.
Po uspokojeniu się pogody płomienie znów migoczą. Przybywa Zygfryd, przebrany za Gunthera. Brunhilda jest przerażona widząc osobę, którą uważa za obcego. Zygfryd mówi, że jest jego oblubienicą, zrzuca pierścień z jej palca i zaciąga ją na noc do jaskini, chociaż miecz zostaje między nimi.
Akt drugi
W pałacu Alberich próbuje namówić syna Hagena do zdobycia pierścienia. Hagen chce zdobyć pierścień, ale tylko dla siebie. Przybywa Zygfryd. Nie nosi on już hełmu, więc wygląda jak on sam. Hagen dmie w róg, by zwołać swoich wasali (żołnierzy) na uroczystość. Gunther ma poślubić Brunonnę, a Zygfryd ma poślubić Gutrunę. Brunonhilda nie może zrozumieć, dlaczego Sigurd to robi. Widzi pierścionek na jego palcu i pyta go skąd go ma, ponieważ myśli, że Gunther jej go ukradł. Zygfryd odpowiada, że zdobył go zabijając smoka. Opowiada ludziom, jak oszukał Brunonnę i przysięga, że miecz leżał między nimi w nocy, choć Brunonna próbuje wmówić ludziom, że jest inaczej.
Brünnhilde zostaje sama z Guntherem i Hagenem. Mówi im, że chociaż Sigurd jest tak silny i niemożliwy do zabicia w bitwie, ma jeden słaby punkt na plecach. Guntherowi nie podoba się pomysł zabicia Sigurda, ale Hagen obiecuje mu, że wtedy będzie mógł mieć pierścień. Postanawiają zabić Sigurda i powiedzieć Gutrune, że został zabity przez dzika.
Akt trzeci
Ostatni akt rozgrywa się w dzikim lesie. Słychać róg myśliwski Zygfryda, a potem róg myśliwski Gibichungów. Nad rzeką Zygfryd spotyka panny reńskie i drażni je pokazując pierścień, ale nie pozwala im go wziąć. Mówią mu o klątwie na pierścieniu, ale Zygfryd im nie wierzy. Spotyka Hagena. Piją razem. Zygfryd opowiada mężczyznom o swoim życiu, o tym jak został wychowany przez Mima, o mieczu, smoku i śpiewającym ptaku. Potem nie pamięta już nic więcej. Hagen daje mu kolejny napój odurzający, który sprawia, że zaczyna sobie przypominać, co się właściwie stało. Przypomina sobie Brunonnę i to, jak znalazł ją otoczoną ogniem. Stopniowo uświadamia sobie, jak został oszukany i odczuwa nieznośny smutek. Dwa kruki przelatują nad głowami, a Hagen wbija swoją włócznię w plecy Zygfryda. Umiera on wypowiadając imię Brunonny. Jego ciało jest niesione w marszu pogrzebowym.
Z powrotem do pałacu przywieziono jego ciało. Gutrune oskarża Gunthera o zamordowanie go, ale Gunther mówi, że zrobił to Hagen. Hagen mówi, że zrobił to, ponieważ Sigurd, w przebraniu Gunthera, spał z Brunonnhildą. Próbuje wyrwać pierścień z palca martwego Zygfryda, Gunther próbuje go powstrzymać, ale zostaje zamordowany przez Hagena. Próbuje ponownie wyrwać pierścień, ale ku przerażeniu wszystkich ręka martwego bohatera unosi się w powietrzu.
Wchodzi Brünnhilde i opowiada wszystkim, jak obiecała Sigurdowi swoją miłość. Gutrune przeklina Hagena i pada na martwe ciało swego brata. Brunonhilda każe przygotować stos pogrzebowy (ogień). Śpiewa Wotanowi, że Zygfryd jest teraz spokojny w śmierci i że teraz rozumie więcej. Bierze pierścień i obiecuje zwrócić go reńskim dziewicom. Zapala ogień, który się roznieca i wjeżdża na swoim koniu Grane w płomienie. Cały budynek staje w płomieniach, Ren się przelewa. Hagen wskakuje do wody, próbując odebrać pierścień pannom znad Renu, które go topią. Powódź ustępuje, a Valhalla (pałac bogów) zostaje oświetlona przez ogień. Bogowie i bohaterowie giną w płomieniach. Nastąpił Zmierzch Bogów.
